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Impacts cumulatifs des contaminants et des facteurs biologiques sur les réponses de biomarqueurs moléculaires et histopathologiques chez l’anguille Atlantique.

Patey, Géraldine (2017). Impacts cumulatifs des contaminants et des facteurs biologiques sur les réponses de biomarqueurs moléculaires et histopathologiques chez l’anguille Atlantique. Thèse. Québec, Université du Québec, Institut national de la recherche scientifique, Doctorat en sciences de l'eau, 257 p.

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Résumé

Historiquement abondante et répandue en Europe et en Amérique du Nord, l’anguille européenne (Anguilla anguilla) et l’anguille d’Amérique (Anguilla rostrata) sont des espèces en déclin ayant des cycles de vie semblables. Les explications possibles de ce déclin incluent les changements climatiques, la surpêche, la dégradation de l'habitat, le parasitisme et la contamination. Confrontée à un mélange de contaminants et à des facteurs de stress environnementaux de plus en plus nombreux, l’anguille subit un stress pouvant provoquer l’apparition de dommages cellulaires, l’apparition de lésions histopathologiques et affecter sa croissance, sa reproduction ou sa survie. De plus, les gradients écologiques tels que la localisation géographique, la distance de la zone de frai et les conditions physicochimiques de l’habitat de croissance affectent directement ou indirectement le taux de croissance et la taille de l’anguille, ce qui pourrait affecter également l'absorption, la distribution, le métabolisme et le taux d’accumulation des contaminants. Cette étude spatiale (huit sites et deux pays) et comparative (deux espèces d’anguille) a pour objectif de déterminer l’impact d’un mélange complexe de contaminants (organiques et métalliques) sur l’état de santé de l’anguille européenne et américaine au stade jaune en tenant compte des facteurs environnementaux et biologiques. À cette fin, une batterie de biomarqueurs associée aux enzymes de biotransformation, aux capacités antioxydantes et aux lésions histopathologiques a été utilisée. L’activité de l'enzyme éthoxyrésorufine O-dééthylase (EROD) et les activités antioxydantes de la catalase (CAT) et de la superoxyde dismutase (SOD) ont été mesurées dans le foie. Les mesures de la densité et de la surface des centres mélanomacrophages (CMM) ainsi que les dépôts pigmentaires d’hémosidérine et de lipofuscine ont été déterminés dans la rate des anguilles. À l'été 2011 et 2012, les anguilles jaunes (stade de croissance) ont été recueillies à deux sites de référence et deux sites contaminés le long du Système du Saint-Laurent (SSL) et du Système de la Gironde (SG). Les concentrations tissulaires des contaminants organiques et inorganiques ont été mesurées dans les anguilles. Notre étude a démontré que les anguilles américaines originaires des sites en amont du SSL présentaient des croissances significativement plus rapides que celles originaires des sites en aval contrairement aux anguilles européennes originaires de l’amont du SG qui avaient des croissances plus lentes que celles situées en aval. Ce résultat remet en question le paradigme courant concernant le patron de variabilité spatiale des taux de croissance chez A. rostrata. Par la suite, des relations entre les variables biologiques, les contaminants et les biomarqueurs ont été mises en évidence et interprétées à l’aide d’analyses en composantes principales (ACP). Chez l’anguille américaine, aucune influence majeure des contaminants organiques persistants sur l'activité hépatique d’EROD, les enzymes antioxydantes et les biomarqueurs histopathologiques n’a été identifiée dans les anguilles échantillonnées dans les sites contaminés et de référence. Chez l’anguille européenne, des relations entre la contamination organique (PCB, PBDE et DDT et métabolites) et les niveaux d’activité de la CAT et entre la contamination métallique (mercure et cadmium) et la densité des CMM ont été mis en évidence chez les anguilles des sites contaminés. D’autres associations entre biomarqueurs, facteurs biologiques et environnementaux ont également été discutées. Chez les deux espèces, des teneurs élevées d'hémosidérine dans les CMM de la rate ont été mesurés chez les anguilles des sites d’eau saumâtre par rapport aux anguilles originaires des sites d'eau douce. Les résultats ont montré une association possible entre les teneurs élevées d’hémosidérine et la contamination métallique (l’arsenic pour A. anguilla et le plomb pour A. rostrata). À travers ces résultats, les anguilles européennes originaires du SG semblent plus affectées par les contaminants que leurs cousines américaines du SSL. Les liens entre concentrations tissulaires de PCB ou de cadmium et biomarqueurs (EROD et CMM) ont aussi été documentés chez des anguilles de Certes exposées en laboratoire à chaque contaminant individuellement et présentant des conditions nutritionnelles variées. Les anguilles ont été soumises à différentes conditions environnementales (salinité et sous-alimentation) et à différentes concentrations de contaminants. Les résultats ont mis en évidence une relation dose réponse significative de l'activité d’EROD mesurée dans les anguilles exposées aux PCB les plus toxiques présents dans la solution de pyralène. Aucun effet du Cd n'a été détecté sur l’activité d’EROD ou sur la densité des CMM. Enfin, l’augmentation de la surface des CMM semble être associée à un dépôt d'hémosidérine dans les CMM ainsi qu’à des concentrations élevées de cadmium dans le foie. Ces travaux de thèse fournissent une base de données pour mieux cibler et prioriser les futures études sur les impacts des contaminants sur la santé de l'anguille dans les bassins de la Gironde et du fleuve Saint-Laurent.

Abstract

Historically abundant and widespread in Europe and North America, the European eel (Anguilla anguilla) and the American eel (Anguilla rostrata) are declining species with similar life cycles. Possible explanations for this decline include climate change, overfishing, habitat degradation, parasitism and contamination. The presence of complex mixtures of contaminants combined with other potentially confounding factors (i.e. natural factors) are known to cause cell damage, histopathological lesions and could affect eel growth, its reproduction or survival. Moreover, ecological gradients such as latitudinal cline, distances from the spawning site, and physicochemical conditions (for example, salinity and temperature) of eel’s growth habitat could directly or indirectly affect eel’s growth rate and could also influence the absorption, distribution, metabolism and accumulation of contaminants. The present field study was conducted on Atlantic eels in eight sites varying in organic and metal contamination along the Saint Lawrence and the Gironde systems, respectively. The aim of the study was to investigate the impact of contaminants on the health status of Atlantic yellow eels, taking into account environmental and biological factors related to the sampling. To the end, a battery of biomarkers was used: liver ethoxyresorufin O-deethylase (EROD) activity, antioxidant enzymes (catalase and superoxide dismutase) and spleen histopathological biomarkers (density and surface of MelanoMacrophage Centers (MMCs), hemosiderin and lipofuscin pigments). EROD, CAT and SOD enzymatic activities were measured in the liver. Density, surface of MMCs as well as deposition of hemosiderin and lipofuscin pigments were determined in spleen. In summer 2011 and 2012, yellow eels were collected at two reference sites and two contaminated sites along the St. Lawrence System and the Gironde System (SG). Concentrations of organic and inorganic contaminants were measured in eel tissues. Our study showed that the early size-at-age of A. anguilla were higher in downstream and more saline Gironde system habitats than in the upstream fluvial section and that early size-at-age of A. rostrata from the upstream Saint Lawrence system, most distant from the spawning area, exceeds those of eels sampled downstream, at less distant sites in the estuarine section. This result calls into question the current paradigm concerning the pattern of spatial variability of growth rates in A. rostrata. Then, principal component analysis was useful to discriminate effects of anthropogenic contaminant gradients, biological characteristics on biomarker responses, over a large geographic scale. For A. rostrata, no major influences of persistent organic contaminants on hepatic EROD activity, antioxidant enzymes and splenic histopathological biomarkers were identified in eels sampled in contaminated and reference sites. For A. anguilla, higher hepatic catalase activity in eels from contaminated sites was related to higher concentration of organic contaminants (DDT and metabolites, sum of PCBs, sum of PBDEs) and density of MMC in eels from the contaminated river Garonne with higher muscle Hg and Cd. In both species, higher depositions of spleen hemosiderin pigment were measured in eels from the most brackish sites compared to eels living in freshwater environments. Results showed a possible association between higher hemosiderin pigment and metals contamination (Arsenic for A. anguilla and lead for A. rostrata). In comparison to its American cousin from the SLS, A. anguilla from Southwest France may be more affected by contaminants. In order to specifically verify impact of contaminant and environmental factors on biomarker responses, a laboratory experiment on European yellow eels was carried out. Eels were exposed during 45 days to natural factors (high salinity or diet restriction) or contaminants (PCBs or Cd) at levels close to those found in the contaminated sites. Our results revealed a dose-response relationship between EROD activity and muscle PCB concentrations and confirmed that EROD activity is a sensitive tool to detect exposure for the most toxic PCBs. No effect of Cd was detected on EROD or spleen density of MMC. However, a higher surface of MMC was associated with higher liver concentrations of Cd and higher hemosiderin deposition in MMC suggesting a potentially toxic effect of Cd. Finally, this work provides a database to better target and prioritize future studies on the impacts of contaminants on eel health in the Gironde and St. Lawrence River basins.

Type de document: Thèse Thèse
Directeur de mémoire/thèse: Couture, Patrice
Co-directeurs de mémoire/thèse: Couillard, Catherine
Mots-clés libres: contaminants; anguille Atlantique; état de santé; biomarqueurs; réactions de biotransformation; stress oxydant; lésions tissulaires; Anguilla anguilla; Anguilla rostrata;
Centre: Centre Eau Terre Environnement
Date de dépôt: 29 janv. 2018 22:17
Dernière modification: 29 janv. 2018 22:17
URI: http://espace.inrs.ca/id/eprint/6644

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